Así, según la normativa, el Ministerio cuenta con una Secretaría de Estado de Cooperación Territorial, que mantiene la estructura y funciones de la Secretaría de Estado del mismo nombre del Ministerio de Administraciones Públicas y asume la nueva competencia relativa al impulso y coordinación de la Conferencia de Presidentes.

De esta Secretaría de Estado, dependen las direcciones generales de Cooperación Autonómica (con tres subdirecciones generales), de Desarrollo Autonómico (con dos subdirecciones generales) y de Cooperación Local (con tres subdirecciones).

Por debajo de ésta, se sitúa una subsecretaría, a la que corresponde la representación ordinaria del Ministerio, la dirección de sus servicios comunes y el ejercicio de las atribuciones que recoge la Ley de Organización y Funcionamiento de la Administración General del Estado.

La Subsecretaría cuenta, asimismo, con dos direcciones generales: una Secretaría General Técnica, con tres subdirecciones generales, y Dirección General de Relaciones con la Administración Periférica del Estado y las Comunidades Autónomas y las Ciudades con Estatuto de Autonomía y de Servicios del Departamento, con tres subdirecciones generales.